При цитоплазматической несовместимости потомство получается только тогда, когда и самец, и самка инфицированы одним и тем же штаммом бактерий. Так, если разные популяции комаров вида Culex pipiens заражены разными штаммами бактерий, скрещивания между ними бесплодны. Такой же результат получается, когда "излеченная" от бактерий самка спаривается с инфицированным самцом - отложенные яйца не развиваются.

Схема различных модификаций полового размножения, вызываемых цитоплазматическими бактериями. Значки, обозначающие самцов и самок, зачернены в тех случаях, когда данная особь заражена цитоплазматическими бактериями.

Интересно, что цитоплазматическую несовместимость у комаров попытались использовать как орудие в борьбе с этим вредным насекомым. Самцы из иноземной популяции, выпущенные в природу, подавляли размножение: спарившиеся с ними самки откладывали не способные к развитию яйца. Хотя полученные результаты перспективны, но до широкого применения этого метода еще далеко. Явление феминизации описано у наземных ракообразных мокриц. В норме пол у этих членистоногих определяется системой половых хромосом. Зараженная бактериями самка откладывает яйца, из которых выходят только самки. Происходит "переопределение" пола, т.е. генотипические самцы превращаются в самок. У нескольких видов перепончатокрылых заражение цитоплазматическими бактериями приводит к партеногенезу - бесполому размножению. Из неоплодотворенных яиц выходят исключительно самки, также оставляющие женское потомство без участия самцов. В случае андроцида все потомство тоже оказывается женским, однако происходит это в результате гибели зародышей с мужским набором хромосом (XY).

Андроцид у божьих коровок

В 1947 г. Я.Я. Лус, советский генетик, работавший в Ленинграде, Москве, а последний период жизни в Риге, открыл явление бессамцовости у двуточечной божьей коровки (Adalia bipunctata). Это был один из первых описанных случаев цитоплазматически наследуемой бессамцовости, тогда наиболее детально изученный. Из разных популяций двуточечной коровки Лусу удалось выделить самок, которые давали однополое, чисто женское потомство. Их дочери, скрещенные с самцами из других семей, сохраняли эту особенность: потомство опять было только женским. То же самое наблюдалось и в последующих поколениях. Таким образом, признак бессамцовости передавался по материнской линии.

Однако Лус отметил, что около половины яиц, отложенных самками из бессамцовых семей, не развивались. Из этого важного наблюдения следовало, что из этих яиц должны были появиться самцы и что однополость потомства есть следствие гибели эмбрионов мужского пола на ранней стадии развития. Впоследствии в англоязычной литературе подобные явления получили название "male-killing", т.е. "убийство самцов". В биологии принято употреблять термины греческого или латинского происхождения; мы соответственно будем говорить об андроциде ("убийстве мужского пола").

Двуточечная божья коровка чрезвычайно широко распространена в областях с умеренным климатом как Старого, так и Нового Света. Лучше, чем какие-либо другие виды адалий, она приспособилась к обитанию в крупных городах, где использует щели в стенах зданий как убежища на зиму. В Москве, например, двуточечные божьи коровки численно составляют 80-90% от всех коровок, которых здесь можно встретить.

Английские исследователи воспроизвели наблюдения Луса; скармливая коровкам антибиотики, они показали, что бессамцовость - эффект симбиотических бактерий. Эти бактерии удалось определить: ими оказались риккетсии, весьма близкие к тем, которые вызывают тяжелые заболевания у человека - сыпной тиф и марсельскую лихорадку.

При изучении адалий, собранных в крупнейших городах России, мы столкнулись с двумя пока не разрешенными загадками, связанными с распространением среди жуков андроцидных бактерий. Одна из них относится к московской популяции, в которой примерно 10% самок дают чисто женское потомство. С помощью анализа ДНК выяснили, что они инфицированы не риккетсиями, а двумя другими родами - Spiroplasma и Wolbachia. Андроцидные свойства спироплазмы уже были известны. Именно такие бактерии вызывают гибель мужских зародышей у тропических видов дрозофил. Однако спироплазмы адалий и спироплазмы дрозофил - не близкие родственники. Нуклеотидная последовательность гена рибосомальной ДНК показала наибольшее сходство спироплазмы адалий и спироплазмы, ранее найденной в иксодовых клещах Америки. Такую же спироплазму мы нашли и в Туве - у центральноазиатского подвида двуточечной божьей коровки.

Другая из обнаруженных в Москве бактерий - вольбахия - широко распространена среди насекомых и некоторых других членистоногих. Известно, что эти бактерии вызывают цитоплазматическую несовместимость, партеногенез и феминизацию, но их способность к андроциду до недавнего времени не отмечалась. Наши исследования показали, что вольбахия - настоящий универсал: у разных хозяев она вызывает весь спектр модификаций полового размножения.

Проблема же заключается в том, как сложилась такая ситуация, что в одной и той же популяции адалий за андроцид ответственны две (а может быть, и три - последние наблюдения требуют дополнительной проверки) разные бактерии. Проявления признака бессамцовости, его наследование во всех случаях одинаковы, и только молекулярный анализ позволяет показать, что разные семьи жуков заражены различными бактериями.

Есть ли между этими бактериями конкуренция? Не вытесняет ли вольбахия спироплазму или наоборот? Вероятно, только многолетние наблюдения за московской популяцией позволят ответить на эти вопросы.

Вторая загадка связана с петербургской популяцией адалий. В северной столице также обнаружена "русская" андроцидная бактерия - спироплазма. Удивительным же оказалось то, что ею заражена примерно половина всех самок. Несмотря на такую массовую инфекцию, популяция адалий Петербурга не кажется угнетенной и в некоторые годы достигает очень большой численности. Поскольку значительная часть самок оставляет только женское потомство, в популяции соотношение самцов и самок сдвинуто в сторону последних (примерно 1:2, а не 1:1, как должно было бы быть). Во всех до сих пор описанных случаях андроцида зараженными оказывалось около 10% самок. С чем связана массовая инфицированность популяции Петербурга? Ответить на этот вопрос пока невозможно.

Петербургская популяция отличается от всех прочих российских еще в одном отношении: доля черных особей в ней составляет 80-85% (в Москве и в большинстве других городов - 5-10%). Это явление можно связать с двумя факторами, действующими, видимо, совместно: морским климатом и индустриальным загрязнением. Не те ли же факторы ответственны и за массовое заражение спироплазмой?

Такое предположение можно проверить, изучая другие северо-западные популяции. В Выборге, например, доля черных адалий невелика, около 10%. Наблюдение за местными жуками могло бы определить, существует ли связь между накоплением черных особей и инфицированностью самок в Петербурге, или это результат независимо протекающих процессов.

Поскольку в Западной Европе симбиотические бактерии представлены риккетсиями, а в России - спироплазмой и вольбахией, интересно выяснить границу ареалов этих бактерий, и узнать, существуют ли популяции, в которых можно найти все три вида андроцидных бактерий.

* * *

Цитоплазматически наследуемым бактериям "выгодно" сокращение доли самцов в популяции - ведь они не обеспечивают сохранение и распространение бактерий. В сравнении с партеногенезом андроцид - "грубый" способ регуляции соотношения полов: самка расходует свои ресурсы на производство мужских яиц, которые погибнут, но какое-то количество самцов в популяции обязательно должно оставаться, иначе самки не будут оплодотворены и не оставят потомства.

Английские исследователи М. Межерес, Г. и Л. Херсты рассматривают андроцид и другие формы регуляции полового размножения как реализацию эволюционной стратегии цитоплазматических бактерий - обеспечить максимальное число особей в популяции, которые несут в себе и могут передать потомству данный штамм бактерии. При такой трактовке роль хозяина пассивна.

Вместе с тем, если бы андроцидные бактерии были вредны для хозяина, эволюционно должны были появиться механизмы защиты от них. Но такие механизмы неизвестны; ни у дрозофил, ни у адалий устойчивость к андроцидным бактериям не обнаружена. Можно предположить, что андроцид безвреден или даже полезен популяциям насекомых.

Я.Я. Лус, открывший бессамцовость у адалий, но не знавший ее природы, рассматривал это явление как результат группового отбора. Действительно, гибель самцов в потомстве не может быть выгодна для индивида; напротив, для семьи или для размножающейся колонии коровок эта особенность может быть полезной. Во-первых, личинки женского пола из бессамцовой семьи имеют при рождении запас пищи - неразвившиеся яйца, которые с жадностью поедают. Они начинают искать живой корм (тлю) уже выросшими и окрепшими, т.е. получают явное преимущество перед мелкими личинками из нормальных семей. При малой плотности тли это преимущество очень существенно. Во-вторых, в небольших колониях по крайней мере часть самок заведомо избегает оплодотворения своими братьями. Близкородственные скрещивания у адалий, как показали специальные исследования, отрицательно сказываются на жизнеспособности потомства. Это видно из сравнения двух мелких размножающихся колоний адалий, в одной из которых были бессамцовые семьи, а в другой нет, оказываются неравноценными: более жизнеспособно потомство колонии, некоторые самки которой оставляли чисто женское потомство и где поэтому близкородственные скрещивания происходили реже.

Соображения Луса сохраняют свою убедительность и сейчас. Следует признать, что андроцид выгоден не только самим бактериям, но и их хозяевам (адалиям) и тем самым может поддерживаться в их популяциях групповым естественным отбором.

Если это так, то бессамцовость надо рассматривать как результат коэволюции симбионта (паразита) и хозяина, т.е. их взаимного приспособления. Именно с этой позиции надо искать ответы на те неожиданные вопросы, которые встали при изучении популяций Москвы и Санкт-Петербурга.

Возможно, андроцид окажется полезным и в программах биологической борьбы. Но беда в том, что пока это явление обнаружено только у полезных или у безвредных насекомых. Вероятно, в дальнейшем удастся разработать методы заражения и вредных насекомых, например растительноядных жуков-коровок. Требуются, однако, специальные эксперименты и компьютерное моделирование, чтобы выяснить, можно ли подавить размножение популяции, насыщая ее самками, не оставляющими мужского потомства. Более перспективна расшифровка молекулярных механизмов андроцида (о которых пока ничего не известно), что может дать совершенно новые средства регулирования размножения и развития насекомых.

Работа поддержана грантами РФФИ 96-04-49072 и 96-15-97781.

.